Enrolladas y “dormidas” dentro de unas cámaras que forman con sus propias heces. Así pasan el verano las lombrices de El Molar, un pueblo de la sierra madrileña (y muchas otras) para soportar la sequía que no les permite desarrollar su actividad normal. Este proceso de resistencia se llama estivación y lo llevan a cabo muchos animales de distintos grupos además de las lombrices de tierra: caracoles terrestres, ranas, peces, esponjas marinas o pepinos de mar, entre otros.
La vida de una lombriz
Las lombrices de tierra respiran a través de la pared de su cuerpo, por lo que necesitan vivir en un ambiente húmedo. De lo contrario, no podrían llevar a cabo el intercambio de oxígeno. De esta manera, cuando llueve las lombrices salen a la superficie y podemos verlas contoneándose por carreteras y caminos. Por el contrario, sin lluvia, se mantienen resguardadas en el suelo.
El problema llega cuando ni siquiera su querido suelo es capaz de mantener las condiciones adecuadas para su supervivencia. En verano, tras muchos meses sin precipitaciones, gran parte del suelo queda prácticamente seco y la lombriz se tiene que buscar la vida para seguir adelante.
Existen dos estrategias para superar estos períodos adversos. La primera es morir, pero no sin antes dejar un montón de capullos (sí, así se llaman los huevos de las lombrices de tierra) como forma de resistencia. Estos eclosionarán cuando lleguen de nuevo las condiciones favorables y las pequeñas lombrices darán gracias a su mamá lombriz por haberse sacrificado por el bien común. La segunda es estivar. La baja humedad del suelo parece ser el principal precursor de la estivación, seguida de las altas temperaturas.
Un año dormidas
Hasta hace poco, podíamos mantener en estivación a las lombrices de tierra de la especie Carpetania matritensis durante un mes en el laboratorio pero, recientemente, hemos demostrado que estas bellas durmientes del Molar son capaces de sobrevivir hasta un año de estivación, despertar y recuperarse.
Hemos estudiado los cambios que se dan en las lombrices a nivel molecular para conocer los entresijos de este proceso tan curioso. Como resultado, encontramos respuestas parecidas a aquellas observadas en otros animales: una depresión metabólica general unida a la inhibición de los procesos digestivos y a una reducción del estrés. Los resultados comienzan a ser fascinantes cuando analizamos a las lombrices que estivan durante un año completo.
Un pequeño cambio conlleva un gran éxito para la supervivencia
En primer lugar, las lombrices necesitan relajarse para entrar en ese estado meditativo de estivación. Su sistema nervioso es relativamente simple, pero comparten algunas de las moléculas neurotransmisoras con los humanos. Para mantener su baja actividad, C.matritensis aumenta el transporte de algunos neurotransmisores inhibitorios como la glicina y el GABA, estudiados por su implicación en el sueño REM de humanos. Así, parece que las mismas moléculas que promueven la relajación y la calma antes de dormir también son necesarias para la estivación. Además, en la estivación de un año entra en juego la conocida dopamina. Aparte de sus propiedades relajantes, estos mensajeros químicos tienen un papel protector de las células nerviosas.
Con el fin de minimizar el consumo de energía, reducen la respiración y cesan la digestión durante la estivación. No obstante, necesitan algo de energía incluso en estado hipometabólico. Normalmente, el modo principal de obtención de energía es a partir de los azúcares, a través de un proceso que se denomina glucólisis. Sin embargo, en tiempos de escasez, a las lombrices de tierra no les queda otra que ser creativas con sus dietas y comienzan a usar las grasas y la gluconeogénesis como fuentes de energía.
Gluconeogénesis significa creación de nueva glucosa. Es un proceso por el cual el azúcar se obtiene de fuentes alternativas ya que no se puede obtener de los alimentos. C. matritensis utiliza este proceso cuando estiva durante un año, concordando con lo visto en otros animales durante el ayuno.
Las lombrices duermen pero la vida sigue. Y, mientras tanto, se deben enfrentar a patógenos circundantes o estrés oxidativo (acumulación de radicales libres). Para enfrentarse a estos factores estresantes minimizando el gasto energético, desarrolla algunos mecanismos preventivos contra patógenos. En concreto, parece que durante un año de estivación prevalece el estrés oxidativo, mientras que las células inmunitarias que combaten los patógenos están en declive.
Genes involucrados en la longevidad
Durante y después de un estrés prolongado, las células necesitan pasar una especie de punto de control celular, que determina si las células mueren o se reparan. En nuestros datos de lombrices estivando durante un año hemos encontrado genes para esos puntos de control celular y para la reparación genética.
Se sabe que estos mismos genes están involucrados en el rejuvenecimiento de Turritopsis dohrnii, más conocida como la medusa inmortal. Así pues, parece que durante la estivación prolongada, las lombrices dedican algún tiempo a rejuvenecer y despertarse bellas.
La estivación también influye en el exterior de las células. La matriz extracelular es una red organizada de diferentes macromoléculas que rodea las células y los tejidos, proporcionando estructura y apoyo. Dependiendo de las condiciones celulares, su rigidez puede variar, señal de que está en un estado constante de remodelación. En el caso de estrés prolongado como la estivación, la disminución de la rigidez de la matriz extracelular se ha asociado positivamente con la esperanza de vida.
El rejuvenecimiento y la longevidad parecen ser la combinación ganadora para la vida eterna, o al menos para la recuperación de la actividad normal de C. matritensis cuando las condiciones vuelven a ser favorables. ¿Será C. matritensis denominada “la lombriz inmortal”? El tiempo y más investigaciones lo dirán…
Las lombrices no necesitan un príncipe para despertar
¿Qué ocurre cuando vuelve la lluvia y nuestras bellas durmientes despiertan de la estivación? Hemos observado que, tras un mes de letargo, C. matritensis necesita unos cinco días para volver a la normalidad. Sin embargo, algunos ajustes moleculares persisten, y probablemente sean útiles para garantizar una transición suave de la estivación a la actividad normal a largo plazo.
Mientras que durante la estivación el principal problema era el estrés oxidativo, al despertar las lombrices se enfrentan con patógenos circundantes. A través de la respuesta inmunitaria, reconocen bacterias y otros posibles patógenos como los nematodos.
La regulación del ciclo celular parece ser igual de importante para el despertar que para la inactivación. En la estivación, la prioridad era prolongar la esperanza de vida. En el despertar, sin embargo, a medida que se restablece el metabolismo se someten a apoptosis para eliminar las células dañadas. A continuación pasan a la división celular y reparan cualquier daño de los tejidos.
Las lombrices de tierra son criaturas muy fascinantes, ¡y no somos los únicos que opinamos así! Incluso llamaron la atención de Charles Darwin, quien, al igual que nosotros, investigó el comportamiento de las lombrices de tierra en diferentes condiciones cuando se consideraban plagas.
Tras su fallecimiento, las lombrices de tierra han obtenido el estatus de uno de los invertebrados más importantes. Nos complace seguir los pasos de Darwin y nos gustaría pensar que nuestras investigaciones sobre la estivación en el contexto del cambio climático podrían interesarle.